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ECO EPIDEMIOLOGÍA DE TRYPANOSOMA EVANSI EN
AMBIENTES SILVESTRES DE HUMEDALES DE ARGENTINA
Iara Figini
1
Paula Blanco
2
Eliana Guillemi
3
Marcela Orozco
4
Resumen
El cambio climático asociado al calentamiento global y a múltiples actividades antrópicas
tiene profundas implicancias en la transmisión de las enfermedades vectoriales. En
ambientes modificados pueden darse cambios en la ecología de los vectores y
hospedadores/reservorios silvestres, ocurriendo alteraciones del equilibrio hospedador-
vector-parásito, y modificándose la dinámica de transmisión y la distribución geográfica
de algunas enfermedades. En Argentina, episodios graves de mortalidad han alterado a la
fauna silvestre en los Esteros del Iberá y el Delta del Paraná durante los últimos años,
siendo los ciervos de los pantanos (Blastocerus dichotomus) y los capibaras
(Hydrochoerus hydrochaeris) las especies más afectadas. Uno de los hallazgos más
relevantes de estos eventos es la multifactorialidad, en la que se combinan condiciones
ambientales adversas y coinfecciones por múltiples agentes patógenos transmitidos por
vectores, como Trypanosoma evansi, hallado infectando ciervos muertos. Este parásito
es un protozoario transmitido por tábanos y murciélagos hematófagos, que causa una
enfermedad mortal en algunas especies domésticas y silvestres, mientras que en otras
especies, como los capibaras, podría hallarse de forma asintomática con una alta
frecuencia en poblaciones silvestres. El objetivo de este proyecto es investigar el ciclo de
transmisión de T. evansi en dos humedales de Argentina. Se propone determinar la
1
Lic. en Ciencias Básicas con Orientación en Biología. Becaria doctoral en Instituto de Ecología
Genética y Evolución de Buenos Aires-Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas
(IEGEBA-CONICET). iarafgn@gmail.com.
2
Lic. en Ciencias Biológicas. Becaria doctoral en IEGEBA-CONICET. paupaurule@gmail.com.
3
Dra. en Ciencias Veterinarias de la Universidad de Buenos Aires. Investigadora en Instituto de
Agrobiotecnología y Biología Molecular (IABIMO-CONICET). eguillemi@yahoo.com.
4
Dra. en Ciencias Biológicas de la Universidad de Buenos Aires. Investigadora adjunta en IEGEBA-
CONICET marcelaorozco.vet@gmail.com.
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frecuencia e intensidad de infección por T. evansi en capibaras y ciervos de los pantanos,
su ocurrencia en vectores y su asociación con variables ambientales. También se analizan
las coinfecciones y el rol de este agente en los episodios de mortalidad. A campo se realiza
el muestreo de ciervos y capibaras muertos, y un muestreo simultáneo de tábanos,
garrapatas y murciélagos. En el laboratorio, los tejidos y artrópodos colectados se
analizan mediante técnicas parasitológicas y moleculares. Se realizan PCRs dirigidas a
un fragmento del gen 18SrRNA para Trypanosoma sp., y en paralelo se evaluarán
molecularmente las coinfecciones haciendo target en otros genes. La intensidad de
infección por T. evansi y su variación estacional y anual se analiza estadística y
espacialmente mediante el uso de un software específico. Los resultados obtenidos
permitirán profundizar los conocimientos sobre la eco-epidemiología de T. evansi en
ambientes silvestres de Argentina, complementando el abordaje integral de los episodios
de mortalidad de fauna en el área.
Palabras-clave: eco-epidemiología, enfermedades transmitidas por vectores,
Hydrochoerus hydrochaeris, Blastocerus dichotomus, Trypanosoma evansi.
Abstract
Climate change associated with global warming and multiple anthropic activities has
profound implications for the transmission of vector diseases. In modified environments,
there may be changes in the ecology of wild vectors and hosts/reservoirs, with alterations
of host-vector-parasite balance occurring, and the dynamics of transmission and
geographical distribution of some diseases may be modified. In Argentina, severe
mortality episodes have altered wildlife in the Iberá Andean Esteros and the Paraná Delta
in recent years, with marsh deer (Blastocerus dichotomus) and capybaras (Hydrochoerus
hydrochaeris) being the most affected species. One of the most relevant findings of these
events is multifactorial that combine adverse environmental conditions and co-infections
by multiple vector-borne pathogens, such as Trypanosoma evansi, found infecting dead
deer. This parasite is a protozoan transmitted by tábanos and hematophageal bats, which
causes a deadly disease in some domestic and wild species, while other species such as
capybaras, it could be found asymptomatically with a high frequency in wild populations.
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The objective of this project is to investigate the transmission cycle of T. evansi in two
wetlands in Argentina. It is proposed to determine the frequency and intensity of T. evansi
infection in capybaras and deer in swamps, their occurrence in vectors, and their
association with environmental variables. Co-infections and the role of this agent in
mortality episodes are also discussed. In the field, deer and dead capybaras are sampled,
and simultaneous sampling of brooms, ticks, and bats is performed. In the laboratory,
collected tissues and arthropods will be analyze using parasitological and molecular
techniques. PCRs targeting an 18SrRNA gene fragment for Trypanosoma sp. are
performed, and in parallel, co-infections had molecularly evaluated by targeting other
genes. The intensity of T. evansi infection and its seasonal and annual variation are
analyzed statistically and spatially by using specific software. The results obtained will
allow to deepen knowledge about the eco-epidemiology of T. evansi in wild environments
of Argentina, complementing the comprehensive approach of wildlife mortality episodes
in the area.
Keywords: eco-epidemiology, vector-borne diseases, Hydrochoerus hydrochaeris,
Blastocerus dichotomus, Trypanosoma evansi.
INTRODUCCIÓN
Problemáticas actuales como la contaminación, la fragmentación y pérdida de
hábitats y el cambio climático son consecuencias de la intensa intervención humana sobre
los sistemas naturales (Daszak et al., 2001; Hassell et al., 2017). El calentamiento global
y las emisiones de gases de efecto invernadero tienen una significativa implicancia en la
aparición de patógenos y vectores, dado que los mismos pueden modificar sus límites
geográficos y adaptarse a nuevos entornos propiciando la aparición de nuevas
enfermedades (Krause, 1992; Savic et al., 2018). La abundancia y distribución geográfica
de especies hospedadoras y vectores cambian en respuesta a las alteraciones sobre los
ambientes naturales generando desequilibrios en la dinámica hospedador-vector-parásito
(Beldomenico & Begon, 2010; Desquesnes et al., 2013; Jones et al., 2008; Randolph,
2004). A su vez, diversos estresores antrópicos y ambientales, como la baja disponibilidad
de recursos, la alta densidad poblacional, las condiciones climáticas adversas y la
63
exposición a múltiples parásitos, pueden empobrecer la condición corporal de ciertos
hospedadores haciéndolos más susceptibles a infecciones (Beldomenico & Begon, 2010).
Históricamente se han descripto eventos de mortalidad de ciervos de los pantanos
en los Esteros del Iberá, pero en las últimas décadas estos episodios se han incrementado
en intensidad y extensión, en coincidencia con condiciones climáticas extremas (Orozco
et al., 2013, 2020), e involucrando también a otras especies como los capibaras. En el
Delta del Paraná y en Iberá, en 2016 y en 2017 respectivamente se registraron
inundaciones extremas, en las cuales el hábitat y los recursos disponibles para la fauna
silvestre se redujeron drásticamente dando lugar a los mayores episodios de mortandad
de fauna de los últimos veinte años (Argibay et al., 2018; Orozco, Argibay, et al., 2017;
Orozco, Berra, et al., 2017). En ambas áreas se desarrolló una red de vigilancia
participativa, conformada por miembros de nuestro grupo de trabajo, pobladores y
productores locales, guardaparques y tomadores de decisiones, cuyo objetivo es el reporte
temprano de los casos de mortalidad, el registro de datos y la recolección de muestras a
campo. Los resultados de los estudios realizados hasta la fecha en el marco de esta red
revelaron que los individuos con condición corporal pobre presentaban altas cargas de
garrapatas y agentes transmitidos por vectores como Theileria cervi, Trypanosoma
theileri, Trypanosoma evansi, Ehrlichia chaffeensis, Anaplasma platys, Anaplasma
odocoilei, Anaplasma marginale, y Candidatus Anaplasma boleense (Corriale et al.,
2013; Guillemi et al., 2019; Orozco et al., 2013, 2020). Este hallazgo, en asociación con
la baja disponibilidad de recursos durante eventos climáticos extremos, plantea un
escenario multifactorial para los eventos de mortalidad (Barbanti Duarte, 1997; Orozco
et al., 2013).
Las ecorregiones Esteros del Iberá y Delta del Paraná son parte de la llanura
aluvial del rio Paraná. Caracterizadas por sus extensos humedales, constituyen
importantes reservorios de biodiversidad y soportan una alta productividad biológica
(Malvárez, 1991; Neiff, 2004). El ciervo de los pantanos (B. dichotomus) y el capibara
(H. hydrochaeris) son parte de la riqueza faunística de estos ambientes, siendo el Bajo
Delta del Paraná el límite austral más importante de distribución de ambas especies
(D’Alessio et al., 2012; Gómez-Villafañe et al., 2005). El ciervo de los pantanos es el
cérvido nativo más grande de América del Sur (Pinder & Grosse, 1991), clasificado como
64
Vulnerable por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza
(UICN)(Duarte et al., 2016) y la Lista Roja de mamíferos de Argentina (Pereira et al.,
2019). El capibara es el roedor más grande del mundo, clasificado como de menor
preocupación por la UICN (Reid, 2016) y la Lista Roja de mamíferos de Argentina
(Bolkovic et al., 2019). La pérdida de hábitats, el reemplazo de humedales por actividades
productivas, las inundaciones, la disminución en la disponibilidad de recursos, la caza y
las enfermedades se consideran las mayores amenazas para estas especies (Bolkovic et
al., 2019; Pereira et al., 2019).
Trypanosoma evansi, un protozoario hemo-flagelado originario de África,
provoca una enfermedad llamada “Mal de caderas” y causa la muerte de miles de
animales por año en América del Sur (Mekata et al., 2009). Tiene una amplia gama de
hospedadores (e. g. caballos, ganado, ciervos, perros y capibaras) en los cuales los signos
clínicos pueden incluir anemia, caquexia, inmunosupresión y signos neurológicos graves
y en algunos casos puede producir la muerte (Desquesnes et al., 2013; Herrera et al.,
2005). Trypanosoma evansi es transmitido de manera mecánica a través de insectos
hematófagos como Tabanus spp. y Stomoxys spp. y no desarrolla su ciclo en el vector
(Hoare, 1972). En América Latina se ha descripto al murciélago vampiro (Desmodus
rotundus) como otro de los vectores involucrados (Desquesnes et al., 2013), el que actúa
también como hospedador del agente (Herrera et al., 2005). Se han reportado infecciones
por T. evansi en capibaras de América del Sur (Arias et al., 1997; Eberhardt et al., 2014;
Filgueiras et al., 2018; Morales et al., 1976) , indicando que esta especie es un importante
hospedador natural del parásito en la región y generalmente no presenta los signos típicos
de la enfermedad (Eberhardt et al., 2014). La infección por T. evansi en ciervos de los
pantanos ha sido recientemente reportada por primera vez en individuos estudiados
durante episodios de mortalidad en Argentina (Orozco et al., 2020). El rol de este agente
en los episodios de mortalidad de fauna, y su relación con la abundancia de vectores
durante condiciones climáticas extremas aún no ha sido estudiado.
OBJETIVOS
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El objetivo general de este trabajo es investigar el ciclo de transmisión silvestre
de Trypanosoma evansi en dos humedales de Argentina: los Esteros del Iberá y el Bajo
Delta del Paraná, donde ocurren episodios de mortalidad de fauna.
Los objetivos particulares son: i) Determinar la frecuencia e intensidad de
infección por T. evansi en ciervos de los pantanos (B. dichotomus) y capibaras (H.
hydrochaeris) que cohabitan en los dos humedales en estudio; ii) determinar la ocurrencia
de T. evansi en especies de vertebrados e invertebrados conocidos y potenciales vectores
del agente; iii) analizar estadística y espacialmente la intensidad de infección por T. evansi
en los humedales en estudio y su variación estacional y anual; iv) determinar la ocurrencia
de coinfecciones entre T. evansi, Babesia sp., Theileria sp., Anaplasma sp. y Ehrlichia
sp. en B. dichotomus y en H. hydrochaeris; v) evaluar el rol de la intensidad de infección
por T. evansi y las condiciones climáticas (temperatura, humedad, precipitaciones)
durante los eventos de mortalidad de fauna.
METODOLOGÍA
Este trabajo es realizado en los Esteros del Iberá y en el Bajo Delta del Paraná. La
ecorregión Esteros del Iberá conforma un macrosistema único en América, es parte del
macrohumedal del Iberá/Ñeembucú y contiene el humedal más extenso y una de las
principales reservas de agua dulce de Argentina (Neiff & Poi de Neiff, 2006). Se
encuentra localizado entre los 27º40' S, 56º38' O y 29º20' S, 59º25' O en la provincia de
Corrientes y está constituido por ambientes palustres interconectados con lagos poco
profundos, vegetación principalmente hidrófila, pajonales en cañadas y bañados
anegadizos e islas de vegetación selvática (Neiff, 2004). La ecorregión Delta del Paraná
es un gran conjunto de áreas inundables localizada entre 60° 39′ O, 32°60′ S y 58°30′ O,
34°30′ S en la porción terminal de la Cuenca del Plata (Fracassi et al., 2017). El área ha
sido intensamente modificada por las actividades humanas, lo que se refleja en la
heterogeneidad del paisaje (Fracassi, 2012).
Muestreo de ciervos de los pantanos y capibaras: Durante dos años consecutivos
se evaluarán los ciervos de los pantanos y capibaras rescatados y/o hallados muertos en
ambas áreas. Se trabajará conjuntamente con la red de vigilancia participativa. Los
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animales serán examinados para determinar su condición corporal y se colectarán
muestras de sangre, ectoparásitos, pelo y heces. Se procederá a realizar la necropsia
completa de los animales muertos. Las muestras serán congeladas y enviadas al
laboratorio del IEGEBA-CONICET en Buenos Aires para su procesamiento.
Muestreo de vectores: Se llevarán a cabo dos campañas en invierno y verano
durante dos años. La ubicación de los sitios de muestreo de artrópodos y murciélagos será
determinada mediante un muestreo estratificado en múltiples niveles. En cada sitio de
muestreo, colocaremos grillas de 40 x 40 metros y en cada una se realizará en simultáneo
el muestreo de artrópodos y murciélagos. Para las capturas de artrópodos hematófagos se
utilizarán de manera combinada trampas de luz UV y del tipo Malaise. Los ejemplares
capturados serán conservados en alcohol 70% e identificados taxonómicamente. Se
realizarán capturas nocturnas de murciélagos utilizando redes de niebla de malla negra.
Los individuos capturados serán transportados al laboratorio de campo, donde serán
anestesiados, pesados, anillados y se colectarán muestras biológicas. Una vez recuperados
de la anestesia todos los individuos serán liberados (Argibay et al., 2016). Los
procedimientos para el manejo de animales se llevarán a cabo de acuerdo a los protocolos
aprobados por el CICUAL (Protocolo Nº2014-40 y 2018-47) de la Facultad de Ciencias
Veterinarias (UBA). El personal involucrado estará debidamente entrenado y trabajará
bajo estrictas normas de bioseguridad establecidas en el Plan de Protección del Servicio
de Higiene y Seguridad de la FCEyN (UBA).
Diagnóstico de laboratorio: A partir de frotis de sangre de mamíferos y de la
hemolinfa de artrópodos se realizará un primer diagnóstico de T. evansi mediante
observación al microscopio. Para confirmar presencia de T. evansi y coinfecciones se
extraerá ADN de sangre/tejidos y hemolinfa y se amplificará por PCR dirigidas a un
fragmento del gen 18SrRNA para Trypanosoma sp. y para Babesia/Theileria (Paoletta et
al., 2018) y al gen 16SrRNA para la familia Anaplasmataceae (Bekker et al., 2002;
Tomassone et al., 2008) .
La intensidad de infección por T. evansi y su variación estacional y anual se
analizará estadística y espacialmente mediante el uso de un software específico
RESULTADOS ESPERADOS
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Los resultados obtenidos en este proyecto contribuirán a identificar:
-El ciclo de transmisión e infección por T. evansi en los dos humedales en estudio en
Argentina.
-La ubicación geográfica de los sitios de mayor frecuencia de infección por T. evansi en
ambas áreas de estudio.
-Coinfecciones por patógenos transmitidos por vectores incluyendo T. evansi, y su
relación con las condiciones ambientales y la condición corporal.
-El rol de T. evansi en la mortalidad de ciervos y capibaras.
-Herramientas para el desarrollo de planes de manejo para las especies afectadas por estos
episodios y para la prevención de estos agentes infecciosos.
CONCLUSIONES
Estudiar el rol de T. evansi en los episodios de mortalidad de fauna y su relación con
la abundancia de vectores durante condiciones climáticas extremas permitirá profundizar
los conocimientos sobre la eco-epidemiología de este agente en ambientes silvestres de
Argentina, complementando el abordaje integral de los episodios de mortalidad de fauna
en el área.
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